Аннотация

Было доказано, что физические упражнения улучшают когнитивные функции. Однако до сих пор неизвестно, какой тип упражнений влияет на познание. В настоящем исследовании мы проверили гипотезу о том, что требовательная программа тренировки баланса улучшает память и пространственное познание. Сорок здоровых участников в возрасте 19–65 лет были случайным образом распределены по программе тренировки неустойчивого положения или релаксации. Каждая группа тренировалась дважды в неделю в течение 12 недель. Предварительные и последующие тесты оценивали баланс, кардиореспираторную подготовку, память, пространственное познание и управляющие функции. Только у сбалансированной группы значительно повысились показатели баланса до и после теста, в то время как кардиореспираторная подготовка осталась неизменной в обеих группах. Кроме того, у группы с динамическим положением значительно улучшились память и пространственное познание. Влияние на исполнительные функции не наблюдалось. Эти результаты показывают, что тренировка равновесия способна, в частности, улучшить память и пространственное познание. Следовательно, увеличение кардиореспираторной подготовки не кажется необходимым для того, чтобы вызвать положительное влияние физических упражнений на познание. Можно предположить, что стимуляция вестибулярной системы во время тренировки равновесия вызывает изменения гиппокампа и теменной коры, возможно, через прямые пути между вестибулярной системой и этими областями мозга.

 

Вступление

Разработка методов повышения нейропластичности и когнитивного функционирования стала основным исследовательским интересом психологов в свете быстро развивающихся технологий и стареющих обществ (1). Среди большого разнообразия поведенческих вмешательств, таких как программы когнитивного тренинга и специального питания, были предложены программы физических упражнений для улучшения когнитивных способностей (2, 3). Было показано, что физические упражнения в течение нескольких месяцев улучшают когнитивные функции, включая исполнительные функции (4, 5), скорость обработки данных (6) и память (7). Кроме того, было обнаружено, что аэробные упражнения замедляют потерю объема серого вещества в гиппокампе и лобных долях. До сих пор большинство исследований, изучающих влияние физических упражнений на когнитивные функции, были сосредоточены на аэробных тренировках, таких как бег, ходьба и езда на велосипеде. Однако недавний метаанализ влияния аэробных тренировок на когнитивные функции у пожилых людей показал, что до сих пор нет четких доказательств причинно-следственной связи между повышением кардиореспираторной подготовленности и когнитивными преимуществами (9). Таким образом, улучшение кардиореспираторной подготовленности после аэробных тренировок может быть только одним из многочисленных факторов, опосредующих положительное влияние физических упражнений на когнитивные функции. Эта гипотеза подтверждается недавними сообщениями о благотворном влиянии других видов физических упражнений на когнитивные функции. Например, рандомизированные контролируемые интервенционные исследования с использованием координационных тренингов (5, 10) и танцев (11) показали положительное влияние на память, избирательное внимание, исполнительные функции и пространственное познание по сравнению с контрольными группами.

Физические упражнения независимо от их аэробных или анаэробных метаболических потребностей, стимулируют вестибулярную, нервно-мышечную и проприоцептивную системы. Восприятие собственного движения и равновесия кодируется вестибулярным обнаружением инерционного движения в сочетании с проприоцептивными и зрительными сигналами. Связи между вестибулярными ядрами и мозжечком, гиппокампом, а также префронтальной и теменной корой обеспечивают информацию для когнитивных функций, таких как пространственные функции, навигация и память (13, 14). Например, было обнаружено, что двусторонние вестибулярные поражения приводят к снижению производительности в задачах пространственной памяти (15), атрофии гиппокампа (16) и снижению фракционной анизотропии в трактах белого вещества в лимбической системе и таламусе (17). Калорическая стимуляция вестибулярных ядер у здоровых взрослых, с другой стороны, улучшала вербальную и пространственную память (18), а гальваническая вестибулярная стимуляция модулировала умственную ротацию и способность к восприятию перспективы в зависимости от порога тока (19, 20).

Было высказано предположение, что повышенная стимуляция вестибулярной системы во время самостоятельного движения может быть существенным посредником между физическими упражнениями и когнитивными функциями. Исследования на животных показали, что улучшение показателей баланса приводит к более высокой выживаемости нейронов (22) и увеличению объема гиппокампа и префронтальных областей (23). У людей навыки равновесия связаны с увеличением объема гиппокампа (24), базальных ганглиев (25), лобных и теменных областей мозга (26). Однако данные о влиянии тренировки неустойчивого положения на когнитивные функции, особенно связанные с памятью и пространственным познанием, до сих пор встречаются редко. Недавнее исследование у молодых людей показало улучшение задачи пространственной ориентации после одного месяца тренировки неустойчивого положения (27) по сравнению с пассивной контрольной группой.

Целью настоящего исследования была проверка гипотезы о том, что программа физических упражнений с высокими требованиями к вестибулярной системе улучшает, в частности, память и пространственное познание. С этой целью мы внедрили сложную программу тренировки баланса у здоровых взрослых по сравнению с тренировкой релаксации. Ожидалось, что оба типа тренировок не повлияют на кардиореспираторную подготовленность. Память, пространственное познание и исполнительные функции оценивались до и после 12-недельной программы обучения.

 

Методы

Участники

С помощью объявления в городе Гамбург (Германия) было набрано 70 здоровых участников. Участниками в возрасте от 18 до 65 лет стали те, которые занимались спортом не более пяти раз в месяц в течение последних пяти лет и не имели большого опыта в тренировках равновесия или релаксации. Все участники имели нормальное или скорректированное до нормального зрение и нормальный слух. Критерии исключения необработанные болезни сердца, необработанные респираторные заболевания, неврологические и психические заболевания, острые заболевания опорно-двигательного аппарата или артропатии. Дополнительно участники прошли спортивно-медицинское обследование. Основываясь на метаанализе предыдущих исследований когнитивных упражнений (28), мы ожидали среднего эффекта. Такой размер эффекта может быть статистически обнаружен в плане «Время × Группа» с общим размером выборки 34 участника (степень 0,80, альфа 0,05). В общей сложности 40 участников успешно завершили исследование (подробнее см. Рис. 1). Случаи прекращения учебы во время вмешательства включены в характеристики участников при предварительном тестировании, чтобы показать, что выбывшие не сильно отличались от участников, завершивших обучение (см. Таблицу 1).

Таблица 1

Характеристики участников на предварительном тесте (Среднее, SD).

Измерение	Группа равновесия (число = 19)	Группа релаксаци (число = 21)	Равновесие против релаксации	Исключенные (число = 23)	Тренировка против исключения
Возраст	43.9 (14.92)	46.6 (15.18)	0.59c	45.24 (15.02)	0.93a
Пол (жен/муж)	12/7	14/7	0.92b	16/9	0.93b
ГСИ	0.59 (0.44)	0.49 (0.31)	0.39c	0.54 (0.41)	0.65a
Оценка словарного запаса	30.26 (4.51)	30.76 (3.85)	0.71c	29.19 (4.00)	0.56a
Индекс массы тела	23.91 (2.21)	23.69 (3.80)	0.82c	24.62 (4.38)	0.71a
Самостоятельная физическая активность (часы/неделя)	8.03 (7.18)	7.25 (3.73)	0.67c	6.20 (4.44)	0.56a
Самостоятельная физическая активность (метаболические эквиваленты/неделя)	29.28 (23.49)	27.73 (14.77)	0.81c	22.54 (15.94)	0.82a
Кардиореспираторный фитнес (мл/мин/кг)	31.83 (5.27)	30.88 (8.95)	0.68c	29.03 (6.14)	0.60a
Общее количество тренировок	20.63 (2.67)	21.24 (2.64)	0.48c

Заметка. * Сравнение баланса, релаксации и отсева. ААНОВА. bChi-square test. независимый t-тест. GSI = Глобальный индекс тяжести психопатологических симптомов. MET = метаболические эквиваленты. VO2peak = кардиореспираторная пригодность.

 

Участники получили денежную компенсацию в размере 130–156 евро за участие в зависимости от продолжительности оценки. Исследование было одобрено этическим советом Немецкого психологического общества (DGP) и проводилось в соответствии с рекомендациями Хельсинкской декларации. Все участники дали письменное информированное согласие.

 

Структура групп

Участники были сгруппированы в пары по возрасту, полу и годам образования. Участники каждой пары случайным образом были распределены в группу равновесия или релаксации. Каждый участник прошел три сеанса тестирования до и после вмешательства. Батарея тестов включала тесты на равновесие, оценку кардиореспираторной пригодности, когнитивные тесты, а также анкеты по физической активности и психопатологическим симптомам. Все испытатели теста были не осведомлены о назначении участников группы, а участники были наивны в отношении гипотезы исследования.

 

Физическая активность

Участники тренировались дважды в неделю в течение 12 недель в группах по 10–12 человек, каждое занятие длилось 50 минут. Обе тренировочные группы прошли обучение под руководством одних и тех же профессиональных тренеров. Каждый участник должен был принять участие в 24 тренировочных занятиях. Обучение длилось в общей сложности 13 недель, чтобы участники могли наверстать упущенное. Всем участникам посоветовали не менять привычный уровень физической активности на протяжении всего периода вмешательства.

 

Тренировка баланса

Участники тренировались по круговой схеме равновесия на различных поверхностях, либо на одной ноге, либо на обеих ногах. Они должны были выполнить восемь различных упражнений балансировки за сеанс, каждая продолжительностью 5 минут. В тренинге использовался ситуационный подход: задания были разработаны таким образом, чтобы вызвать реактивную корректировку позы, заставляя участников постоянно восстанавливаться. Например, одна из задач заключалась в том, чтобы удерживать равновесие в стойке на одной ноге, постоянно отводя ее в сторону с помощью прочной эластичной ленты вокруг бедер. На половине упражнения требовалась тандемная работа. Например, участники стояли на воблерной доске, бросали набивной мяч своему партнеру и обратно, пытаясь восстановить равновесие. Упражнения постепенно приспосабливались к уровню навыков участников путем комбинирования и увеличения сложности компонентов баланса, то есть путем увеличения натяжения ремня, расстояния до партнера или путем закрывания глаз, стоя на одной ноге на мягкой поверхности. Никаких явных стратегий не было. Через шесть недель упражнения были заменены новым набором, чтобы тренировка была интересной и достаточно сложной.

 

Тренировка релаксации

Группа релаксации практиковала два хорошо известных метода релаксации: прогрессивное расслабление мышц (29) и аутогенная тренировка (30). Участники лежали или сидели на циновках. Их проинструктировали практиковать подходы к релаксации, активно увеличивая и уменьшая мышечное напряжение отдельных частей тела (прогрессивное расслабление мышц) или концентрируясь на ритме и глубине дыхания (аутогенная тренировка). В течение первой половины тренировочного периода преподавали прогрессивную мышечную релаксацию, а через шесть недель вводили аутогенную тренировку, чтобы поддерживать мотивацию и внимание участников на высоком уровне.

Обе тренировочные группы были сопоставимы по продолжительности, месту, социальным контактам, размеру группы и концентрации на теле, но только экспериментальная группа проходила активную тренировку равновесия.  

 

Оценки

Физическая оценка

Баланс: для оценки параметров динамического, функционального и статического равновесия до и после тренировок использовались три различных теста.

1. Динамическое равновесие оценивали с помощью платформы устойчивости (Stability Platform, Modell 16030 L, Lafayette Instrument Company, Lafayette, IN, USA). Участники стояли босиком на неустойчивой платформе с максимальным отклонением 15 ° в каждую сторону от ее горизонтального положения. Их просили удерживать платформу в горизонтальном положении 30 секунд. Имеются поручни для предотвращения падений, но во время испытания участники кладут руки на бедра. После одноминутного практического испытания было проведено по три испытания на каждое упражнение (глаза открыты и глаза закрыты) с перерывами в 30 секунд между ними. Независимо от того, начали ли участники с открытыми глазами или с закрытыми глазами, участники уравновешивали друг друга. Оценка теста рассчитывалась как среднее время между испытаниями, когда платформа находилась в горизонтальном положении (отклонение ± 3 °).
2. Для измерения функционального баланса использовалась система оценки ошибок баланса (BESS31. Участники тестировались босиком с закрытыми глазами, используя три различных положения: стойка на двух ногах (ступни параллельны друг другу), стойка на одной ноге (стояние на ногах, доминантная нога) и полутандемную стойку (недоминантная ступня позади доминирующей стопы, пятка-носок). Во время всех испытаний участникам предлагалось стоять неподвижно, положив руки на бедра. Под землей использовалась твердая поверхность или 10-сантиметровая плоская подушка средней плотности (Airex® Balance-Pad, Gaugler & Lutz oHG, Германия). В соответствии с протоколом BESS каждое положение тестировалось дважды; каждое испытание длилось 20 сек. Участники записывались на видео, и два обученных наблюдателя независимо оценивали ошибки, используя стандартизированную шкалу оценок. Категории ошибок включали открытие глаз, поднятие рук с бедер, шаг, спотыкание или падение, поднятие передней части стопы или пятки, отведение бедра более чем на 30 ° или не приход в исходное положение в течение 5 секунд. Для определения надежности были рассчитаны внутриклассовые корреляции (ICC) в диапазоне от r = 0,86 до r = 0,93 для каждой позиции. Для общей оценки количество ошибок суммировалось для каждой позиции, но отдельно для двух повторений. Среднее значение двух сумм использовалось в качестве зависимой переменной.
3. Силовая пластина (тип 9260AA6, Kistler® Instrumente GmbH, Швейцария) использовалась для оценки скорости постурального колебания. Для этого данные центра давления были собраны во время стойки на двух ногах, одной ноге и тандеме ног с использованием программного обеспечения BioWare (Kistler Instruments AG, версия 4.0.1.2). Каждое положение тестировалось трижды с закрытыми глазами и трижды с открытыми глазами. Порядок условий открытия/закрытия глаз был рандомизирован среди участников. Испытания длились по 30 секунд каждое; последние 20 секунд каждого испытания использовались для анализа, чтобы избежать первоначальных ошибок движения. Фильтр нижних частот Баттерворта, реализованный в MATLAB (The MathWorks Inc., США), использовался для предварительной обработки данных. Скорость колебания центра давления (ЦД) определяли путем деления совокупного медиально-латерального и передне-заднего смещения ЦД на время испытания. Общий балл CoP был рассчитан как среднее значение трех попыток для каждой позиции, состояния и осей качания (медиальный - боковой; передний - задний). Поскольку позиция на одной ноге была слишком сложной для большинства участников, в основную оценку включались только стойки с двумя ногами и тандемными ногами.

Кардиореспираторное состояние: Кардиореспираторное состояние оценивали с помощью градуированной максимальной эргоспирометрии. Участники начали с велоэргометра (ER 900, ergoline GmbH, Германия) с начальной нагрузкой 50 Вт. Сопротивление постепенно увеличивалось, добавляя 50/3 Вт каждую минуту. Эта процедура продолжалась до тех пор, пока не было достигнуто субъективно воспринимаемое максимальное истощение участника. Во время эргоспирометрии контролировали потребление кислорода (COSMED, REF C09073-02-99), частоту сердечных сокращений (CardioPart 12 Blue, Amedtec GmbH, Германия), уровень лактата в капиллярной крови (BIOSEN, EKF Diagnostics GmbH, Германия) и артериальное давление. Кардиореспираторная пригодность определялась как максимальное потребление кислорода (мл/мин) при истощении, деленное на массу тела, далее обозначаемое как VO2peak (мл/мин/кг).

 

Когнитивная оценка

 

Память: для оценки памяти использовалось слуховое вербальное парно-ассоциированное обучающее задание (32). Двадцать польско-немецких пар слов (10 существительных и 10 глаголов) были представлены через говорящих (Bose Companion 2, серия II). Раздражители были записаны от носителей языка. Асинхронность начала стимула (SOA) внутри пар слов составляла 2 секунды и 6 секунд между парами слов. Раздражители предъявлялись трижды с задержкой между блоками 30 сек. Порядок словарных пар был рандомизирован в каждом блоке. После фазы обучения только польские слова были представлены в случайном порядке, и участникам было предложено записать немецкие аналоги. Интервал между раздражителями во время фазы отзыва был установлен на 8 секунд. Количество правильно запомненных слов использовалось в качестве оценки памяти. Были проведены две параллельные версии теста. Участники были случайным образом распределены по одной из двух тестовых версий при предварительном тестировании и получили параллельную версию при последующем тестировании. Один участник группы баланса был исключен из теста памяти, так как он знал польский язык.

 

Тесты пространственного познания:

1. Тест на ориентирование и перспективу (OPT33). Тест «бумага-карандаш» оценивает способность представлять сцены с разных точек зрения. Участникам была показана картинка с семью предметами. Задача заключалась в том, чтобы представить, что вы находитесь у одного объекта лицом к другому и указываете направление третьего объекта, оценивая угол. На одном и том же ансамбле объектов было 12 заданий, которые нужно было решить в течение 5 минут. Ошибки определялись путем вычитания оценки угла участником из правильного решения. Для каждого участника рассчитывалась средняя оценка ошибок по пунктам.
2. Ориентация на фигуру, подшкала Немецкого теста структуры интеллекта (IST-2000R34). Тест был представлен в карандашно-бумажном варианте. Участникам раздали набор из 20 предметов, каждый из которых состоял из разных форм, которые были разрезаны на части. Цель состояла в том, чтобы мысленно объединить части и решить, какая из пяти возможных форм присутствует. Лимит времени был установлен на 7 мин. Использовались две параллельные версии. Участники были случайным образом распределены по одному из них при предварительном тестировании и получили параллельную версию при посттесте. В качестве зависимой переменной использовалось количество правильно решенных задач в течение 7-минутной фазы тестирования.
3. Зеркальные изображения, подшкала немецкого «Wilde Intelligence Test» (WIT235). Были представлены пять одинаковых, но по-разному повернутых бессмысленных фигур; один был зеркальным отражением той же формы. Участник должен был обнаружить последнее. У участников было ограничение по времени 3 минуты на 20 попыток. Использовались две параллельные версии. Участники были случайным образом распределены по одному из них при предварительном тестировании и получили параллельную версию при посттесте. В качестве зависимой переменной использовалось количество правильно решенных задач за период тестирования 3 мин.

    Для дальнейшего анализа результаты тестов на ориентацию и перспективу, теста на ориентацию фигуры и теста на зеркальное отображение были объединены в одну оценку: оценка каждого участника за тест была стандартизирована до среднего значения и стандартного отклонения соответствующего балла предварительного тестирования отдельно для предварительное и последующее тестирование ((оценка участника на предварительном или последующем тестировании - среднее значение выборки на предварительном тесте)/стандартное отклонение в предварительном тесте). Среднее значение нормализованных оценок по трем тестам определяло оценку пространственного познания каждого участника.

   Исполнительные функции. Для оценки исполнительных функций использовалась компьютерная немецкая версия теста Stroop Test36. Эксперимент выполняли с использованием программного обеспечения Presentation® (версия 14.9, Neurobehavioral Systems, Inc., Беркли, Калифорния, США). Цветные слова были представлены на экране либо конгруэнтным, либо неконгруэнтным цветом шрифта (красный, желтый, сине-зеленый). С небольшой задержкой (SOA = 300 мс) внизу было показано второе цветное слово, написанное серым шрифтом. Участники должны были решить, соответствует ли цвет шрифта верхнего слова значению цветного слова, написанного серым шрифтом, нажимая одну из двух кнопок как можно быстрее (да = влево, нет = вправо). Два цветных слова были представлены в течение 1000 мс, после чего последовал черный экран. Новый крест фиксации, за которым следовала следующая пара стимулов, предъявляли через 1000 мс после нажатия кнопки участником. Кроме того, нецветные прилагательные (т.е. «пустой», «высокий»), напечатанные в цвете, отображались как нейтральное контрольное условие. Сорок восемь испытаний на каждое условие (неконгруэнтное, конгруэнтное и нейтральное) были представлены в рандомизированном порядке. Неправильные испытания и испытания со временем реакции <200 мс и> 3 SD выше среднего для группы на условие были исключены. Оценка логического вывода была определена как среднее время реакции для несовместимого условия минус среднее время реакции для конгруэнтного условия.

 

Участники были ознакомлены с задачей в ходе практических занятий из 20 испытаний, в которых сразу же предоставлялась обратная связь после каждого испытания. Во время основного теста обратной связи не было. Трое участников не прошли тест Струпа из-за дальтонизма (n = 2); один из них не был родным немецким.

 

Дальнейшие оценки

 

Мы оценили словарный запас участников, физическую активность и общие психопатологические симптомы с помощью анкет. Эти оценки позволили нам контролировать возможное влияние этих переменных на описанные выше когнитивные функции, а также их изменение на этапе вмешательства.

 

Немецкий «Mehrfachwahl-Wortschatztest» (MWT-B37) использовался для оценки вербального интеллекта. Участник должен был найти элемент из пяти существующих немецких слов. Четыре дистрактора представляли собой произносимые немецкие псевдословы примерно одинаковой длины. Тест зависит от уровня образования и коррелирует с глобальным IQ здоровых взрослых.

 

«Опросник Freiburger по физической активности» (FQPA38) использовался для оценки общей физической активности, сообщенной самими пациентами, при предварительном тестировании и через три месяца. Анкета охватывает повседневные физические нагрузки, такие как подъем по лестнице, ходьба на работу и т. д., а также досуг и занятия спортом. Часы общей активности в неделю были дополнительно преобразованы в метаболические эквиваленты (MET) для оценки общих затрат энергии, связанных с физической активностью (39).

 

Психопатологические симптомы о самооценке оценивались с помощью Контрольного списка симптомов-90-R (SCL 90R40). Психометрический опросник, состоящий из 90 пунктов по 9 подшкалам, направлен на оценку широкого спектра психологических перегрузок и психопатологий. Глобальная оценка (Global Severity Index, GSI), основанная на всех субшкалах, использовалась для сравнения психопатологических симптомов участников в разных группах и возможных изменений после вмешательства.

Анализ данных

 

Анализ данных проводился с использованием R, версия 3.3.141. Эффекты вмешательства сравнивали с помощью ANCOVA: в линейных моделях результаты посттестовых исследований сравнивались между группами с поправкой на предварительные оценки и возраст, которые были включены в качестве ковариант (42). Результаты будут отображаться в виде разницы между группами до и после теста с поправкой на возраст вместе с соответствующими 95% доверительными интервалами (ДИ) и d по Коэну в качестве стандартизованной величины эффекта. Общий уровень α был установлен на уровне p <0,05.

 

Технические проблемы и прерывание во время оценки привели к отсутствию данных для четырех отдельных тестов (память: n = 1, OPT: n = 1, IST: n = 1, VO2peak: n = 2). Множественная импутация данных (пакет R MICE 2.043) использовалась для замены этих недостающих данных. Для анализа отдельно оценивались 10 моделей вменения (спецификация = соответствие прогнозируемого среднего). Различные оценки были объединены в одну модель, о которой сообщается в разделе результатов. Связи между изменениями от до и после тестирования и возрастом были рассчитаны с использованием корреляций Пирсона.

 

Доступность данных

 

Наборы данных, созданные в ходе настоящего исследования, доступны у соответствующего автора по разумному запросу.

Полученные результаты

 

Участники группы равновесия и релаксации не различались по возрасту, полу, количеству словарного запаса, кардиореспираторной пригодности, самооценке физической активности и психопатологическим симптомам (см. Таблицу 1). Более того, группы существенно не различались по физическим и когнитивным параметрам при предварительном тестировании (все p> 0,250, см. Таблицу 2).

 

Таблица 2

 

Физические и когнитивные переменные: средние значения (SD) до и после теста отдельно для группы равновесия и релаксации.

 

Тест	Время	Группа равновесия	Группа релаксации	Скорректированная разница в группах при посттесте [95% ДИ], Коэн d
Платформа устойчивости	Предварительный тест	5.40 (1.17)	5.73 (1.85)	1.57 [0.49, 2.65], d = 0.66
	Посттест	7.54 (2.57)	6.29 (1.84)
BESS	Предварительный тест	15.24 (9.14)	17.78 (8.25)	−0.52 [−0.3.25, 2.22], d = −0.09
	Посттест	13.63 (8.68)	16.12 (7.38)
CoP	Предварительный тест	0.55 (0.07)	0.59 (0.12)	−0.001 [−0.08, 0.08], d = −0.01
	Посттест	0.63 (0.11)	0.67 (0.18)
VO2peak	Предварительный тест	31.83 (5.27)	30.883 (8.95)	−0.83 [−3.49, 1.83], d = −0.14
	Посттест	32.07 (6.52)	31.947 (7.89)
Память	Предварительный тест	7.50 (5.34)	7.67 (4.03)	1.60 [0.05, 3.05], d = 0.47
	Посттест	9.44 (5.48)	8.00 (4.16)
Пространственная оценка	Предварительный тест	0.001 (0.80)	−0.013 (0.77)	0.31 [0.04, 0.58], d = 0.51
	Посттест	0.443 (0.75)	0.040 (0.91)
Струп	Предварительный тест	229.88 (132.27)	255.59 (147.88)	−3.47 [−66.39, 59.44], d = −0.03
	Посттест	190.55 (81.87)	206.03 (120.41)
Самостоятельная физическая активность (часов в неделю)	Предварительный тест	8.03 (7.18)	7.25 (3.73)	−1.12 [−4.62, 2.39], d = −0.17
	Посттест	9.77 (6.61)	10.44 (6.89)
Самостоятельная физическая активность (МЕТ/ неделя)	Предварительный тест	29.28 (23.49)	27.72 (14.77)	1.37 [−12.03, 14.78], d = 0.05
	Посттест	35.86 (24.27)	33.44 (24.43)
GSI	Предварительный тест	0.59 (0.44)	0.49 (0.31)	2.68 [−2.95, 8.31], d = 0.16
	Посттест	0.45 (0.33)	0.35 (0.22)

 

Примечание. Отличия жирным шрифтом обозначают значительные результаты. GSI = Глобальный индекс тяжести психопатологических симптомов. MET = метаболические эквиваленты, CoP = центр давления и скорости.

 

Физические переменные

 

Тренировка на равновесие повысила динамическое равновесие участников на платформе для стабилизации, о чем свидетельствует значительный эффект группы, F (1, 36) = 8,72, p = 0,005. Среднее значение в группе тренировки равновесия после тестирования было выше, чем среднее значение в группе релаксации (см. Рис. 2, групповая разница = 1,57, 95% ДИ = [0,49, 2,65], d = 0,66).

 

Рисунок 2

 

Скрипичные графики для динамического баланса (платформа стабильности) и кардиореспираторной пригодности для баланса (темно-серый) и группы релаксации (светло-серый) до и после тестирования, показывая распределение и плотность данных. Горизонтальные полосы указывают среднее значение группы. Планки погрешностей указывают 95% доверительный интервал.

 

Не наблюдалось значимого тренировочного эффекта ни на скорость раскачивания ЦП, чем на силовой пластине, F (1, 36) <0,001, p = 0,962, групповая разница = -0,001, 95% ДИ = [-0,08, 0,08], d = -0,01, ни о функциональном балансе, как измерено с помощью BESS, F (1, 36) = 0,16, p = 0,704, групповая разница = -0,52, 95% ДИ = [-0,3,25, 2,22], d = -0,09.

 

Тренировка не улучшила кардиореспираторную подготовку участников. Не было значительного влияния группы на VO2peak: F (1, 36) = 0,40, p = 0,531, групповая разница = -0,83, 95% ДИ = [-3,49, 1,83], d = -0,14, см. Рис. 2.

Когнитивные переменные

 

Значительный эффект группы, F (1, 35) = 4,40, p = 0,043, был обнаружен для оценки памяти. После тренировки скорректированное среднее значение группы равновесия было выше, чем среднее значение группы релаксации (разница в группах = 1,60, 95% ДИ = [0,05, 3,05], d = 0,47, см. Рис. 3).

 

Рисунок 3

 

Скрипичные графики исполнения группы баланса (темно-серый) и группы релаксации (светло-серый) для теста памяти, пространственной оценки и исполнительных функций (тест Струпа), показывающие распределение и плотность данных. Горизонтальные полосы указывают среднее значение группы. Планки погрешностей указывают 95% доверительный интервал.

 

Анализ пространственной оценки показал значимое влияние группы, F (1, 36) = 5,28, p = 0,027. После тренировки скорректированный пространственный балл в балансе был выше, чем в группе релаксации (групповая разница = 0,31, 95% ДИ = [0,04, 0,58], d = 0,51, см. Рис. 3).

 

Чтобы проверить, может ли эффект Струпа достоверно быть вызван для измерения управляющих функций в настоящем исследовании, время реакции конгруэнтных испытаний сравнивали со временем реакции неконгруэнтных испытаний, различались по группам и по времени. Как и ожидалось, участники реагировали быстрее в конгруэнтном состоянии (M = 664,774 мс, SD = 177,583 мс) по сравнению с неконгруэнтным условием (M = 885,564, SD = 239,654 мс), t (134) = 6,37, p <0,001. Чтобы проанализировать влияние тренировки на управляющие функции, была рассчитана оценка помех путем вычитания среднего времени реакции в неконгруэнтном состоянии из среднего времени реакции в конгруэнтном состоянии для каждого участника. Не наблюдалось значимого влияния группы на оценку помех Струпа при посттесте, F (1, 33) = 0,01, p = 0,911, разница между группами = -3,47, 95% ДИ = [-66,39, 59,44], d = -0,03 (см. рис. 3).

Самостоятельная физическая активность и психопатологические симптомы

 

В среднем участники увеличили свою общую еженедельную физическую активность с M = 7,62 (SD = 5,58) часов на предварительном тесте до M = 10,12 (SD = 6,68) часов после тестирования. Более того, они затрачивали больше энергии в неделю (оценка MET) на посттесте (M = 34,59, SD = 24,07), чем на предварительном тесте (M = 28,45, SD = 19,16). Среднее увеличение самооценки физической активности отражает участие в контролируемой тренировке, то есть два часа в неделю с низкой или средней интенсивностью. Важно отметить, что для самооценки физической активности анализ не выявил значимого эффекта для групп после тренировки: ни для часов в неделю: F (1, 36) = 0,42, p = 0,521, групповая разница = -1,12, 95% ДИ = [-4,62, 2,39], d = -0,17, ни для MET: F (1, 36) = 0,04, p = 0,84, групповая разница = 1,37, 95% ДИ = [-12,03, 14,78], d = 0,05, соответственно ( см. Таблицу 2).

 

Анализ психопатологических симптомов, оцененных с помощью SCL-90, не выявил значимого влияния группы, F (1, 37) = 0,42, p <0,521, разница между группами = 0,035, 95% ДИ = [-0,07, 0,14], d = 0,15, см. Таблицу 2).

 

Возраст не коррелировал с изменениями каких-либо физических и когнитивных переменных от до и после тестирования (все r <0,12, p> 0,250), что указывает на то, что более молодые и пожилые участники не различались по своим преимуществам после тренировки.

 

Обсуждение

 

Целью настоящего рандомизированного контролируемого интервенционного исследования на группе здоровых взрослых было проверить гипотезу о том, что тренировка баланса улучшает когнитивные функции, в частности память и пространственное познание. Показатели динамического баланса улучшились только в группе баланса от до- до посттеста. Напротив, как и ожидалось, изменений кардиореспираторной подготовки (VO2peak) не наблюдалось ни в группе равновесия, ни в группе релаксации. Только у сбалансированной группы улучшились память и пространственные когнитивные способности. Наконец, ни одна из двух групп не продемонстрировала изменений в исполнительных функциях.

 

Результаты показывают, что систематическая тренировка баланса способна улучшить некоторые когнитивные функции, такие как память и пространственное познание. Важно отметить, что улучшение кардиореспираторной пригодности, по-видимому, не является необходимым для получения положительного воздействия физических упражнений на когнитивные функции. Этот паттерн подразумевает наличие нескольких механизмов физической активности, влияющих на когнитивные функции.

 

В настоящем исследовании мы использовали тренировку равновесия, чтобы задействовать вестибулярную систему. Вестибулярная система существенно способствует пространственному познанию и ориентации, обнаруживая линейное ускорение во время собственного движения (21). Более того, вестибулярная система имеет анатомические связи с медиально-височной долей, а также с теменно-височными кортикальными сетями, которые, как известно, участвуют в пространственной навигации (13). Структурные изменения после кратковременной тренировки равновесия были обнаружены в лобной и теменной областях (26). Более того, было обнаружено, что профессиональные танцоры и слэклайнеры имеют большие объемы серого вещества в заднем гиппокампе, но меньшие объемы в переднем гиппокампе по сравнению с экспертами, не имеющими баланса (24). Авторы интерпретировали структурные различия как индикатор пластических изменений после персеверативной стимуляции вестибулярно-зрительных путей к гиппокампу. Поведенческие улучшения в памяти и пространственном познании после 12 недель тренировки баланса в настоящем исследовании согласуются с этими структурными данными. Группа, занимающаяся тренировкой равновесия, улучшила выполнение парно-ассоциативной учебной задачи, связанной с системой памяти гиппокампа (44). Способность воспринимать перспективу и задачи умственного вращения, по-видимому, зависят как от двусторонней теменной коры, так и от гиппокампа (45) соответственно.

 

Мы не обнаружили улучшения управляющих функций после тренировки равновесия (и релаксации). Результаты исследования, сравнивающего тренировку координации, аэробики и растяжки у пожилых людей, показали улучшение управляющих функций в обеих физически активных группах тренировок (5). Тренинг координации в исследовании Voelcker-Rehage et al. сосредоточены на мелкой и крупной моторной координации, а не на балансе, как в настоящем исследовании. Эффект тренировки баланса может быть больше ограничен памятью и пространственным функционированием. Улучшения управляющих функций в исследованиях, реализующих программы аэробных упражнений, наблюдались неоднократно (28). В настоящем исследовании участники прошли дифференцированную эргоспирометрию до и после вмешательства для контроля возможных изменений кардиореспираторной пригодности. Ни группа баланса, ни группа релаксации существенно не изменили кардиореспираторную подготовку.

 

Кроме того, участники настоящей выборки в среднем были моложе, а возрастной диапазон был намного шире, чем в предыдущих исследованиях (46). Было высказано предположение, что когнитивные функции особенно подвержены лечению, например, физическим упражнениям, когда они претерпевают возрастные изменения (2). Следовательно, еще одной причиной отсутствия значимого эффекта на управляющие функции может быть широкий возрастной диапазон представленной выборки. Мы не обнаружили различий в изменении показателей между младшими и старшими участниками ни по физическим, ни по когнитивным параметрам. Будущие исследования должны включать в себя более крупные выборки для изучения возможных различий между возрастными группами с более высокой степенью.

 

Настоящие результаты демонстрируют положительное влияние тренировки равновесия по сравнению с тренировкой релаксации на память и пространственное познание. Чтобы сделать вывод о том, что групповые различия на посттестах объясняются конкретной тренировкой равновесия, необходимо обсудить возможные альтернативные варианты: тренировка равновесия включает проприоцептивное, визуальное и моторное обучение в большей степени, чем тренировка релаксации. Вестибулярные нервные пути по своей природе мультисенсорные, а вестибулярные сигналы сходятся с проприоцептивной, зрительной и тактильной информацией на ранних стадиях, такой как вестибулярные ядра ствола мозга и глубокие фастигиальные ядра мозжечка в афферентном пути (12). Вопрос о том, является ли один из подпроцессов или, скорее, интеграция вестибулярных, соматосенсорных и визуальных сигналов существенным для индуцированного тренировкой увеличения памяти и пространственного познания, должен быть рассмотрен в будущих исследованиях. Задачи, требующие согласования с партнером и предметами, были введены, чтобы сделать тренинг более разнообразным и привлекательным для участников. Хотя группа релаксации освоила две разные техники релаксации, общая сложность задания была выше в группе тренировки равновесия. Мы не можем полностью исключить возможность того, что сложность как таковая улучшила производительность в экспериментальной группе, хотя мы считаем это мнение маловероятным: практика обработки и координации более сложных задач является типичной исполнительной функцией, а не напрямую связанной с памятью и пространственными навыками. Однако по результатам посттеста группы не различались по исполнительным функциям.

 

Известно, что физическая активность оказывает антидепрессивное и анксиолитическое действие и повышает устойчивость к стрессу (47). В настоящем исследовании общий балл психопатологических симптомов оценивался на исходном уровне и после вмешательства. Важно отметить, что оценка не различалась между группами при предварительном тестировании, а также группы не различались по их изменению от предварительного тестирования к последнему, что делает маловероятным, что снижение психологического стресса могло бы объяснить настоящие результаты. Кроме того, обе тренировочные группы демонстрировали одинаковый уровень привычной физической активности (МЕТ) по самооценке с течением времени. Увеличение на два дополнительных часа физической активности в неделю после тестирования по сравнению с предварительным тестированием было зарегистрировано в обеих группах и отражало участие в вмешательстве. Следовательно, наблюдаемые улучшения памяти и пространственного познания, вероятно, связаны с вмешательством равновесия.

 

Подводя итог, мы можем сделать вывод, что 12 недель тренировок на равновесие у здоровых взрослых положительно влияют на память и пространственное познание, а увеличение кардиореспираторной пригодности, по-видимому, не является необходимым для положительного воздействия физических упражнений на познание.

 

С практической точки зрения, тренировка равновесия может представлять собой многообещающую альтернативу для людей, которые не могут участвовать в аэробных тренировках из-за ограничений по здоровью.

 

Благодарности

 

Исследование было поддержано грантом Европейской комиссии B.R .: Project ABBI, Project Number: 611452, Call (part) identifier: FP7-ICT-2013-10. Мы благодарим Гудрун Нагель за проведение обучающих программ и Лауру Бишофф, Констанцу Больманн, Даниэлу Фидлер, Юлию Калбе, Марен Клингельхёфер, Вибке Людерс, Ребекку Нойндёрфер, Анн-Катрин Отто, Андреа Таварес и Люси Вебер за их помощь в сборе данных. Мы благодарим Марен Шмидт-Кассоу за предоставленный стимулирующий материал, используемый в парно-ассоциированном словесном обучении.

Вклад авторов

 

А.-К.Р., Б.Р. и К. разработала концепцию и дизайн исследования. А.З. разработали балансовую оценку; А.З. и В. разработал и руководил тренировкой равновесия. Ка. Хо и К.-М. отвечали за кардиореспираторное фитнес-тестирование. А.-К.Р., А.З. и К. проанализировали данные. А.-К.Р., Б.Р., А.З., К.Х. написал рукопись, и все авторы одобрили окончательную версию рукописи.

 

Примечание

 

Конкурирующие интересы

 

Авторы заявляют, что у них нет конкурирующих интересов.

 

Сноски

 

Примечание издателя: Springer Nature сохраняет нейтралитет в отношении юрисдикционных претензий на опубликованных картах и ​​институциональной принадлежности.

 

 

Список литературы

1. Lindenberger U. Human cognitive aging: corriger la fortune? Science (New York, N.Y.) 2014;346:572–578. doi: 10.1126/science.1254403. [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
2. Hötting, K. & Röder, B. Beneficial effects of physical exercise on neuroplasticity and cognition. Neurosci Biobehav Rev (2013). [PubMed]
3. Erickson KI, Hillman CH, Kramer AF. Physical activity, brain, and cognition. Current Opinion in Behavioral Sciences. 2015;4:27–32. doi: 10.1016/j.cobeha.2015.01.005. [CrossRef] [Google Scholar]
4. Kramer AF, et al. Ageing, fitness and neurocognitive function. Nature. 1999;400:418–419. doi: 10.1038/22682. [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
5. Voelcker-Rehage, C., Godde, B. & Staudinger, U. M. Cardiovascular and Coordination Training Differentially Improve Cognitive Performance and Neural Processing in Older Adults. Front. Hum. Neurosci (Frontiers in Human Neuroscience) 5 (2011). [PMC free article] [PubMed]
6. Moul JL, Goldman B, Warren B. Physical activity and cognitive performance in the older population. Journal of Aging & Physical Activity. 1995;3:135–145. doi: 10.1123/japa.3.2.135. [CrossRef] [Google Scholar]
7. Chapman SB, et al. Shorter term aerobic exercise improves brain, cognition, and cardiovascular fitness in aging. Frontiers in aging neuroscience. 2013;5:75. doi: 10.3389/fnagi.2013.00075. [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
8. Erickson KI, Leckie RL, Weinstein AM. Physical activity, fitness, and gray matter volume. Neurobiology of Aging. 2014;35(Suppl 2):S20–8. doi: 10.1016/j.neurobiolaging.2014.03.034. [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
9. Young, J., Angevaren, M., Rusted, J. & Tabet, N. Aerobic exercise to improve cognitive function in older people without known cognitive impairment. The Cochrane database of systematic reviews CD005381 (2015). [PubMed]
10. Moreau D, Morrison AB, Conway AndrewRA. An ecological approach to cognitive enhancement: Complex motor training. Acta psychologica. 2015;157C:44–55. doi: 10.1016/j.actpsy.2015.02.007. [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
11. Kattenstroth, J.-C., Kalisch, T., Holt, S., Tegenthoff, M. & Dinse, H. R. Six months of dance intervention enhances postural, sensorimotor, and cognitive performance in elderly without affecting cardio-respiratory functions. Front. Ag. Neurosci. 5 (2013). [PMC free article] [PubMed]
12. Angelaki DE, Cullen KE. Vestibular System: The Many Facets of a Multimodal Sense. Annual Review of Neuroscience. 2008;31:125–150. doi: 10.1146/annurev.neuro.31.060407.125555. [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
13. Hitier M, Besnard S, Smith PF. Vestibular pathways involved in cognition. Front Integr Neurosci. 2014;8:59. doi: 10.3389/fnint.2014.00059. [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
14. Gurvich C, Maller JJ, Lithgow B, Haghgooie S, Kulkarni J. Vestibular insights into cognition and psychiatry. Brain Research. 2013;1537:244–259. doi: 10.1016/j.brainres.2013.08.058. [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
15. Smith PF, Zheng Y. From ear to uncertainty: vestibular contributions to cognitive function. Frontiers in integrative neuroscience. 2013;7:84. doi: 10.3389/fnint.2013.00084. [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
16. Brandt T. Vestibular loss causes hippocampal atrophy and impaired spatial memory in humans. Brain. 2005;128:2732–2741. doi: 10.1093/brain/awh617. [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
17. Hummel N, et al. Vestibular loss and balance training cause similar changes in human cerebral white matter fractional anisotropy. PLoS ONE. 2014;9:e95666. doi: 10.1371/journal.pone.0095666. [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
18. Bächtold D, et al. Spatial- and verbal-memory improvement by cold-water caloric stimulation in healthy subjects. Exp Brain Res. 2001;136:128–132. doi: 10.1007/s002210000588. [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
19. Dilda V, MacDougall HG, Curthoys IS, Moore ST. Effects of Galvanic vestibular stimulation on cognitive function. Exp Brain Res. 2012;216:275–285. doi: 10.1007/s00221-011-2929-z. [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
20. Bigelow RT, Agrawal Y. Vestibular involvement in cognition: Visuospatial ability, attention, executive function, and memory. Journal of vestibular research: equilibrium & orientation. 2015;25:73–89. [PubMed] [Google Scholar]
21. Smith PF, Darlington CL, Zheng Y. Move it or lose it - Is stimulation of the vestibular system necessary for normal spatial memory? Hippocampus. 2010;20:36–43. [PubMed] [Google Scholar]
22. Curlik DM, Maeng LY, Agarwal PR, Shors TJ. Physical skill training increases the number of surviving new cells in the adult hippocampus. PLoS ONE. 2013;8:e55850. doi: 10.1371/journal.pone.0055850. [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
23. Scholz J, Niibori Y, Frankland PW, Lerch JP. Rotarod training in mice is associated with changes in brain structure observable with multimodal MRI. NeuroImage. 2015;107:182–189. doi: 10.1016/j.neuroimage.2014.12.003. [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
24. Hüfner K, et al. Structural and functional plasticity of the hippocampal formation in professional dancers and slackliners. Hippocampus. 2011;21:855–865. [PubMed] [Google Scholar]
25. Niemann C, Godde B, Staudinger UM, Voelcker-Rehage C. Exercise-induced changes in basal ganglia volume and cognition in older adults. Neuroscience. 2014;281C:147–163. doi: 10.1016/j.neuroscience.2014.09.033. [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
26. Taubert M, et al. Dynamic Properties of Human Brain Structure: Learning-Related Changes in Cortical Areas and Associated Fiber Connections. Journal of Neuroscience. 2010;30:11670–11677. doi: 10.1523/JNEUROSCI.2567-10.2010. [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
27. Dordevic M, Hokelmann A, Muller P, Rehfeld K, Muller NG. Improvements in Orientation and Balancing Abilities in Response to One Month of Intensive Slackline-Training. A Randomized Controlled Feasibility Study. Frontiers in human neuroscience. 2017;11:55. doi: 10.3389/fnhum.2017.00055. [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
28. Colcombe S, Kramer AF. Fitness effects on the cognitive function of older adults: a meta-analytic study. Psychol Sci. 2003;14:125–130. doi: 10.1111/1467-9280.t01-1-01430. [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
29. Jacobson E. Progressive Relaxation. The American Journal of Psychology. 1987;100:522. doi: 10.2307/1422693. [CrossRef] [Google Scholar]
30. Stetter F, Kupper S. Autogenic training: a meta-analysis of clinical outcome studies. Appl Psychophysiol Biofeedback. 2002;27:45–98. doi: 10.1023/A:1014576505223. [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
31. Bell DR, Guskiewicz KM, Clark MA, Padua DA. Systematic Review of the Balance Error Scoring System. Sports Health: A Multidisciplinary Approach. 2011;3:287–295. doi: 10.1177/1941738111403122. [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
32. Schmidt-Kassow M, et al. Physical exercise during encoding improves vocabulary learning in young female adults: a neuroendocrinological study. PLoS ONE. 2013;8:e64172. doi: 10.1371/journal.pone.0064172. [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
33. Hegarty M. A dissociation between mental rotation and perspective-taking spatial abilities. Intelligence. 2004;32:175–191. doi: 10.1016/j.intell.2003.12.001. [CrossRef] [Google Scholar]
34. Liepmann, D., Beauducel, A., Brocke, B. & Amthauer, R. Intelligenz-Struktur-Test 2000 R (IST 2000 R). 2nd ed. (Göttingen, 2007).
35. Kersting, M., Althoff, K. & Jäger, A. Wilde-Intelligenz-Test 2 (Göttingen, 2008).
36. Stroop JR. Studies of interference in serial verbal reactions. Journal of Experimental Psychology. 1935;18:643–662. doi: 10.1037/h0054651. [CrossRef] [Google Scholar]
37. Lehrl, S. Manual zum Mehrfachwahl-Wortschatz-Intelligenztest MWT-B 5th ed. (Spitta-Verl., Balingen, 2005).
38. Frey I, Berg A, Gratwohl D, Keul J. Freiburger Fragebogen zur körperlichen Aktivität – Entwicklung, Prüfung und Anwendung. Soz Praventivmed. 1999;44:55–64. doi: 10.1007/BF01667127. [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
39. Ainsworth BE, et al. Compendium of physical activities: an update of activity codes and MET intensities. Medicine and science in sports and exercise. 2000;32:S498–504. doi: 10.1097/00005768-200009001-00009. [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
40. Franke, G. H. SCL-90-R - Die Symptom-Checkliste von L. R. Derogatis 2nd ed. (Beltz Test, Göttingen, 2002).
41. R Core Team. R: A language and environment for statistical computing (R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria, 2016).
42. Egbewale BE, Lewis M, Sim J. Bias, precision and statistical power of analysis of covariance in the analysis of randomized trials with baseline imbalance: a simulation study. BMC medical research methodology. 2014;14:49. doi: 10.1186/1471-2288-14-49. [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
43. van Buuren, S. & Groothuis-Oudshoorn, K. MICE. Multivariate Imputation by Chained Equations in R. J. Stat. Soft. 45 (2011).
44. Eichenbaum H, Schoenbaum G, Young B, Bunsey M. Functional organization of the hippocampal memory system. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 1996;93:13500–13507. doi: 10.1073/pnas.93.24.13500. [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
45. Lambrey S, Doeller C, Berthoz A, Burgess N. Imagining Being Somewhere Else: Neural Basis of Changing Perspective in Space. Cerebral Cortex. 2011;22:166–174. doi: 10.1093/cercor/bhr101. [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
46. Erickson KI, et al. Exercise training increases size of hippocampus and improves memory. Proceedings of the National Academy of Sciences. 2011;108:3017–3022. doi: 10.1073/pnas.1015950108. [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
47. Salmon P. Effects of physical exercise on anxiety, depression, and sensitivity to stress. Clinical Psychology Review. 2001;21:33–61. doi: 10.1016/S0272-7358(99)00032-X. [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]